农业生产集约化程度的提高和病虫害发生的加重促进了农用化学品(农药、兽药、肥料、生长调节剂等)在全球投入的持续增加。研究表明,农用化学品进入农业生态系统后对高等生物和土壤微生物群落具有非靶标效应,但对植物相关微生物群落演替影响的内涵认识仍处于起步阶段。最新研究证据表明,植物根际、叶际等微环境中微生物群落在维持植物健康、植物矿质元素吸收转化、元素生物地球化学循环等方面扮演重要角色。农用化学品在生态系统的中积累对植物微生物群落,尤其是人工栽培作物上相关微生物群落的结构和功能也具有非靶标效应。以农药为例,杀菌型种子包衣剂对植物种子微生物群落存在非靶标效应,其中有高达50% 的种群受到了干扰。论文从植物共生功能体(Plant Holobiont)的角度全面综述了微生物群落的生态功能,探讨了农用化学品驱动干扰微生物群落演替的可能途径及其对生态系统的全球性潜在影响,展望了“全健康”(One HealthPerspective)新视角下植物微生物群落演替规律研究的新趋势。论文为深入研究农用化学品对植物微生物群落的非靶标效应,以及设计和研发植物微生物组工程技术、绿色农药提供了新思路。
自上世纪60年代的绿色革命以来,全球农用化学品的投入一直在稳步增长,这也是是确保全球不断增长人口的粮食供应最可靠的解决方案。化学肥料和农药保障了农作物的高产,然而它们对陆地、水生生态系统,尤其是在植物宿主相关微生物群落演替产生的影响,仍未被深入探索。传统意义上,外源化合物的非靶效应主要是指其对高等真核生物的影响,如哺乳动物、昆虫和水生生物。然而,最近的发现表明,植物相关的微生物群落中有着对化学胁迫的不同响应者,而这些应答者迄今为止大多数被正在进行的研究所忽视。
微生物群落与它们的宿主植物共同进化,所形成的结构通常被称为植物共生功能体。与植物相关的微生物群落不仅具有物种特异性,而且即使在相同条件下生长,同一植物物种内的不同基因型也往往具有区别。
。微生物群落受时间和空间动态的影响,主要与宿主生物的生活阶段有关,也与当地环境的外部因素有关。最近的研究证实了,农用化学品对植物相关微生物群落结构和功能有着不同程度的影响。除草剂、杀虫剂和杀菌剂共占全球农用化学品市场的90%以上,因此它们对本地微生物群落的干扰应予以重视。在植物根(根际)的紧密环境中,不同的农药显著降低了微生物基因丰度,这些基因编码了对氮固定和循环至关重要的各种酶。此外,广谱杀菌剂可以对农作物中约50%自然存在的细菌种类产生了有害影响。值得注意的是,具有固氮潜力和其他有益特性的变形杆菌被认为是最敏感的响应者。
植物共生功能体中某些成员的减少或去除与宿主适应度降低和易感性增加密切相关。此外,农用化学品干扰引起部分微生物种群的消亡,不仅影响地方各生态系统的完整性,而且也会对全球生物地球化学循环产生影响
。基于目前的认识,这些影响仍多为假设的,需要数十年的研究来系统分析农用化学品对微生物群落演替的影响。尽管,开拓性的研究清楚地表明,非靶效应参与调节了植物相关微生物群落演替,但目前观测结果多是基于小规模实验系统。最重要的是加强正在进行的研究,及其在全球范围内生态后果。
。此外,我们想指出,微生物群落演替已经大规模发生,并将在可预见的未来继续发生。为了保护植物、人类和动物的健康,有必要进一步拓展农用化学品对自然进化的宿主-微生物相互作用的干扰效应的认识。同时,我们阐述了基于生态技术的三种假设解决方案,它们可能在未来应用于减轻农用化学品对微生物群落的有害影响。在最后,我们讨论了植物微生物群演替与社会层面健康的相关性,以及未来研究趋势。
微生物是各种元素生物地球化学循环的主要驱动因素。总的来说,约38%的地球地表用于农业生产,因此农用化学品投入增加的影响不容忽视
。不仅仅是土壤微生物群落受到影响,重要的是那些与植物直接相关的微生物群落也受到影响。近年来农药施药技术和剂型加工的进步,有效减少了农用化学品向周边环境的流失,从而使植物及其地下根-土界面成为化学品积累的热点。在这种背景下,植物相关微生物群落受杀虫剂的影响在未来几年将变得越来越重要。
植物的根际,是指受分泌物影响的根系周围区域,是微生物密集的微环境之一,在许多方面可与人类肠道相提并论。在与植物宿主紧密相关影响的微环境中,微生物种群密度通常比非根际土壤高出10至100倍;然而,生物量在根际的富集程度高度依赖于土壤类型和植物种类。很高比例的根际微生物参与了养分提供、病原体防御以及胁迫抵御,因此是植物微生物群落的重要组成部分。
植物的叶际,即植物地上部分的微环境,是地球上最大的生物表面,约占陆地总面积的两倍。因此,植物微生物群落在生物地球化学元素循环中占据了相当比例的贡献
。叶际微生物群落的成员与根际大为不同,它们往往具备在自然暴露于温度、湿度和紫外线辐射等高波动微环境中的生存技能。相比较,植物内生菌群落具有较低的生物量和较低种群密度,但它们与宿主植物存在最亲密的互作关系。这些内生微生物的特点是能够在宿主内部组织中定植,但不引起宿主疾病或任何损害,甚至可以通过种子在植物中传代。
目前,已有有可靠的证据表明,农用化学品的投入会影响土壤、根际、叶际中的微生物群落以及内生微生物
先前的研究发现,不运动杆菌属Gammaproteobacteria是一种常见的对杀菌剂暴露呈阳性的响应者,而与植物有内在联系Alphaproteobacteria的各种成员,通常被发现为阴性响应者。但到目前为止,关于这些影响的研究主要是描述性的,更广泛的影响可以从微生物与宿主的相互作用层面来进一步推断(图1)。此外,植物微生物群落占据了大部分陆地微生物的生物量,尤其是上述叶际和根际栖息地,因此外源农用化学品诱导的微生物群落变化可能会引起元素生物地球化学循环的潜在失衡。
图1:农药对植物共生功能体(Plant Holobiont)互作网络的多尺度干扰效应。如图所示,农药对微生物群落的干扰效应表现为影响植物共生功能体内部的互作网络(植物-病原菌互作、植物-微生物组互作、种间互作中的信号通路)。此外,受干扰的微生物群落会进一步引起在更大尺度生态系统模型上的变化,影响三级营养层互作(病原菌-植物-昆虫互作、昆虫病原菌-昆虫-植物互作、微生物组-昆虫-植物互作)。在全球尺度上,生物地球化学循环的潜在失衡也与农药驱动干扰的微生物群落演替息息相关。
为了保持全球生态系统的完整性,未来农业技术很可能必须考虑到这些影响。通过各种技术进步,包括人工智能引导的机器人和自动化系统的高精度农药施用,对土壤微生物群落产生的非靶效应可以大大减少。然而,这些高精度的应用将植物微生物群大幅暴露于非靶效应之下。
图2:通过生态技术策略改善植物微生物种群对农药胁迫的恢复力。(I) 微生物组工程技术将引入群落稳定者,以减轻有害的非靶向效应,并维持自然群落的功能。(II)开发微生物惰性化学品,既能提供所需的药效,又能维持本地微生物群落的完整性。(III) 非传统植物保护剂,会通过调控共生功能体响应(例如,触发微生物群落的植物免疫类似应答),而不是直接发挥靶标和非靶标效应。所有拟定的策略技术的开发,首先均需要更好地全面理解农药对植物本身微生物群落的干扰。
从“全健康”(One Helath)的角度来看,环境和食物生产的变化会影响所有随后的营养级,因此是重要的疾病驱动因素,并可以通过充分的数据分析进行预测。
农用化学品诱导的微生物群落变化有可能触发影响植物健康的级联反应,并引发更高营养级上的健康后果,但这一潜在关联及机制尚未被探索。
尤其是阐述农用化学品投入、微生物生态、植物以及人类和动物健康之间的无形联系需要进一步的研究。这方面的深入认识将为减少疾病发病率的对策和要求提供理论基础。不管将来有什么可能的解决办法来减轻农药的有害影响,但农用化学品很可能在过去几十年间通过大规模地影响当地的微生物群落而对植物和人类健康产生了重大影响。有强烈的迹象表明,与宿主植物有着内在联系的独特微生物的消亡,可能导致宿主植物对某些疾病的易感性,而目前使用的很多农用化学品有可能造成此类微生物种群的消失。
农业实践引起的植物相关微生物群落结构的改变可能对人类健康产生直接和间接的影响。直接的影响更为明显,因为它们主要与植物或人类致病微生物的消除或引入有关
。当施用农用化学品时,它们会导致所谓的“真空效应”,允许来自周围环境的非本地微生物在未占据的生态位中定居。另一方面,植物中微生物组的组成改变通过食物链间接影响人类和动物,这在“全健康”概念中已经有所阐述。例如,微生物群落改变的作物很可能会引起消费者肠道微生物群落的变化,这些变化与各种生理变化以及疾病的发展有关。迄今为止,与微生物群落有关的疾病包括过敏、肥胖、2型糖尿病和克罗恩病等。随着农用化学品投入的增加,可以推测与微生物群落有关的慢性疾病发病率将在人类人口中进一步上升。已有研究表明,某些杀菌剂可以有效抑制目标病原菌群,但同时会反向刺激非靶标、产毒菌群产生真菌毒素,对人类和动物构成高健康风险。农用化学品诱导的非靶效应对微生物毒素生产的影响仍有待于在将来被系统揭示。这主要是由于目前农用化学品的数量庞大且不同防治植物对象的复杂的生物多样性。
植物微生物群落也是抗生素耐药基因(ARGs)的天然储藏库。鉴于交叉抗性形成的本质,可以推测农用化学品可以在巨大的抗性池中触发一定的抗性。尽管到目前为止还没有确凿证据,但已有一定的可能性表明,农用化学品投入与新的人类机会性致病菌出现有一定关联。典型的植物定殖菌与条件致病菌有许多共同特征,植物菌群已经假设为它们的一个潜在来源。因此,我们建议,在未来对新型农用化学品风险评估中,还应包括对其引发具有临床意义的ARGs潜力评估。最后,我们还想强调,从人类的角度来看,农用化学品造成的干扰对植物和人类健康既有消极的影响,也有积极的影响。例如,由直接非靶效应引起的病原菌群的置换,或某些有益微生物的富集,并进而拮抗它们。
因此,未来研究需更好地理解农用化学品对微生物群落演替的影响,为改善全球生态系统完整性和相互关联的健康方面的生态技术、其他解决办法奠定重要基础。